杓蘭屬奇特的花部形態(tài)和傳粉式樣吸引了許多學(xué)者的關(guān)注。最早的研究報(bào)道來自達(dá)爾文1887年的重要著作《蘭花的傳粉》，他對杓蘭的花部結(jié)構(gòu)已有精確描述。對于杓蘭屬傳粉過程，達(dá)爾文在書中寫道：“我始終未能在杓蘭(Cypripedium calceolus)的唇瓣(囊)內(nèi)發(fā)現(xiàn)花蜜。然而我發(fā)現(xiàn)在杓蘭的唇瓣內(nèi)表面密布腺毛，腺毛末端會分泌出粘稠的小液滴。若這些分泌物帶有糖分或營養(yǎng)，便足以吸引昆蟲。液體干燥后會在腺毛頂端形成結(jié)晶。到底這些腺毛對昆蟲的吸引如何尚未知，可以確定的是小型的蜂確實(shí)頻繁進(jìn)入唇瓣。”這是達(dá)爾文不相信杓蘭屬存在欺騙性傳粉的證據(jù)來源。此后杓蘭屬的研究中，學(xué)者們發(fā)現(xiàn)欺騙性傳粉在杓蘭屬普遍存在。學(xué)者們也普遍認(rèn)為達(dá)爾文描述的腺毛作為傳粉昆蟲的報(bào)酬這一觀點(diǎn)并不成立，但缺乏很好的實(shí)驗(yàn)驗(yàn)證。

杓蘭屬花部結(jié)構(gòu)特殊，并形成特殊的傳粉通道。該屬花朵形成囊狀的唇瓣，唇瓣具有一個(gè)寬闊的囊口(mouth)，唇瓣囊口邊緣反卷，內(nèi)壁光滑;唇瓣的基部左右兩邊分別有兩個(gè)出口(exit holes)，兩個(gè)小孔的中間是合蕊柱，兩個(gè)能育雄蕊分別位于出口的上方。昆蟲從寬闊的囊口掉入囊內(nèi)，由于內(nèi)壁光滑或長有倒毛，昆蟲不能從原路返回，被“囚禁”在“陷阱”內(nèi)，唯一的出路是從唇瓣基部的其中一個(gè)出口爬出。昆蟲爬出的時(shí)候，其背部首先碰到柱頭表面，如果昆蟲背部帶有前一朵花的花粉就會留在柱頭上。接著昆蟲到達(dá)小孔處，由于小孔較小，昆蟲逃生時(shí)擠壓唇瓣基部和雄蕊，擠出的同時(shí)其背部也攜帶上了花粉。進(jìn)入囊內(nèi)的昆蟲出來后，要么訪問下一朵杓蘭的花，要么訪問其他植物的花朵(圖1)。

中國科學(xué)院昆明植物所任宗昕博士與成都生物所高信芬研究團(tuán)隊(duì)等合作，對分布于我國西南山地高海拔地區(qū)的寬口杓蘭(Cypripedium wardii)開展了多年的傳粉生態(tài)學(xué)研究。研究發(fā)現(xiàn)，寬口杓蘭唇瓣開口的兩側(cè)和底部均有簇狀腺毛(圖2a-c)，腺毛顯微結(jié)構(gòu)為多細(xì)胞的念珠狀，染色結(jié)果表明細(xì)胞含有脂質(zhì)等營養(yǎng)物質(zhì)(圖2d-f)，形成了一種顆粒狀的“假花粉”。寬口杓蘭吸引泛化訪花的傳粉昆蟲，包括膜翅目的隧蜂與蘆蜂和雙翅目的食蚜蠅訪花(圖3)。隧蜂采集腺毛并攜帶于足部，而食蚜蠅主要通過口器取食腺毛。兩類昆蟲進(jìn)入囊內(nèi)為主動(dòng)行為，一些體型較小的蜂類能通過入口爬出飛走，不能作為傳粉昆蟲;而一些體型較大的食蚜蠅取食囊口的腺毛，不能進(jìn)入囊內(nèi)。只有昆蟲體型符合“傳粉通道”的大小的獨(dú)棲蜂和食蚜蠅才能為寬口杓蘭傳粉。

對昆蟲體表和腸道的腺毛細(xì)胞分析表明，蜂類后足的花粉框帶有大量的腺毛細(xì)胞，而食蚜蠅的口器和腸道中殘存有腺毛細(xì)胞(圖4)，表明腺毛可以作為傳粉昆蟲的報(bào)酬。因此，寬口杓蘭的傳粉機(jī)制并非欺騙性傳粉，而是一種新穎的誘捕式傳粉機(jī)制：富含營養(yǎng)的腺毛首先作為誘餌吸引昆蟲，當(dāng)昆蟲在唇瓣上采集或取食腺毛時(shí)，囊的“陷阱”會引導(dǎo)昆蟲進(jìn)入唇瓣囊內(nèi)，并在其試圖逃脫的過程中，精準(zhǔn)地完成花粉塊的移出或接收，從而完成傳粉過程。除了報(bào)酬，研究還發(fā)現(xiàn)寬口杓蘭釋放的揮發(fā)性氣味物質(zhì)，特別是苯甲醛和苯甲醇。這些化合物廣泛存在于多種植物的花粉外壁親脂性涂層中，可能是吸引那些以花粉為食或采集花粉的昆蟲的關(guān)鍵嗅覺信號。氣味信號與可見的、可食的腺毛結(jié)構(gòu)相結(jié)合，共同構(gòu)成了其高效的傳粉系統(tǒng)。腺毛作為食物，其對傳粉昆蟲的營養(yǎng)價(jià)值可能低于其他植物的花粉，因此該傳粉系統(tǒng)是過渡性的，不能排除花粉擬態(tài)和欺騙的可能性。研究發(fā)現(xiàn)，寬口杓蘭野外居群的結(jié)實(shí)率較高，能達(dá)到76%～82%，遠(yuǎn)遠(yuǎn)高于欺騙性蘭花野外的結(jié)實(shí)率水平，表明該傳粉系統(tǒng)具有較高的傳粉效率。

研究證實(shí)達(dá)爾文的觀察和猜測的正確性，揭示了一種介于欺騙與真實(shí)回報(bào)之間的過渡性傳粉策略，更新了人們對整個(gè)杓蘭屬植物主要通過欺騙傳粉這一傳統(tǒng)認(rèn)知。相關(guān)研究成果以Pollen-like trichomes may reward pollinators of Cypripedium wardii (Orchidceae)為題，發(fā)表于Cell出版社旗下的國際知名跨學(xué)科期刊iScience。中國科學(xué)院成都生物所已畢業(yè)碩士生，現(xiàn)植物研究所博士研究生鄭臣臣為論文的第一作者，中國科學(xué)院昆明植物研究所的任宗昕副研究員和成都生物研究所的高信芬研究員為論文的共同通訊作者。成都生物研究所已畢業(yè)的博士生李詩琦、植物研究所已畢業(yè)的博士生張武凡、巴西米納斯吉拉斯聯(lián)邦山谷大學(xué)的Andre Rodrigo Rech博士、成都生物研究所的徐波研究員、高云東副研究員和北京國家植物園的王國強(qiáng)也參與了這項(xiàng)工作。

圖1 寬口杓蘭傳粉模式

圖2 寬口杓蘭的花部結(jié)構(gòu)和唇瓣的腺毛結(jié)構(gòu)

圖3 寬口杓蘭泛化的訪花昆蟲和傳粉過程

圖4 寬口杓蘭訪花獨(dú)棲蜂和食蚜蠅體表和腸道內(nèi)的腺毛細(xì)胞